《传颂之物二人的白皇》的故事始于大和国皇帝驾崩后爆发的动乱。由于被怀疑参与毒杀大和皇女安珠，右近卫大将奥修特尔遭到追捕。经过一场激战，他耗尽了假面阿库尔卡的力量，肉体与灵魂也逐渐化为世界的一部分。在生命的最后时刻，他将安珠与猫音的未来托付给好友哈克。
继承了奥修特尔的假面与意志后，哈克选择舍弃原本的人生，除了唯一知晓真相的猫音之外，对所有人隐瞒自己的身份，并以奥修特尔的名义继续活下去。
与此同时，逃往恩纳卡姆伊的安珠逐渐恢复。为了夺回父皇留下的皇女地位，她重新振作起来。然而在大和国内，八柱将之一的莱科趁局势混乱拥立假皇女，企图掌控整个国家。随后，大和军为了铲除真正的皇女，开始向恩纳卡姆伊进军。一场席卷大和全土的战乱，就此拉开序幕。
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