《空战魔导士候补生的教官》讲述了一个被魔甲虫支配大地的世界。为了躲避威胁，人类只能生活在漂浮于天空中的都市，而其中能够运用魔力与魔甲虫战斗的魔法师，则被称为空战魔导士。
彼方·英司就读于空战魔导士培育机构、学园浮游都市密斯特岗，曾是S128特务小队的精英王牌，更被誉为黑之剑圣。然而如今的他，却因某些原因被视作特务小队的叛徒，遭到众人的轻视与厌恶。某天，彼方受命担任E601小队的教官，负责指导这支连战皆败、由三名个性鲜明少女组成的问题小队。一名背负叛徒之名的教官，与三名各具特色的少女，就此展开一段充满挑战的空战物语。
