《文豪野犬第三季》讲述了横滨从异能大战中幸存下来后的故事。中岛敦与芥川龙之介这对白虎与黑兽并肩作战，最终在与弗朗西斯·F的决战中取得胜利，来自大国的异能组织“组合（Guild）”所引发的战争也随之宣告结束。战斗期间，“武装侦探社”与“港口黑手党”达成的休战协定仍在持续，横滨表面上重新恢复了平静，街头继续上演着看似普通的日常。然而，海外犯罪组织正在渗入的传闻，以及“组合（Guild）”残党的踪迹，依旧在这座城市中若隐若现。
与此同时，太宰治开始忧虑“魔人”的觉醒，以及新的灾厄即将降临。暗中伺机而动的，是盗贼团“死屋之鼠”的首领费奥多尔·D。随着他令人胆寒的谋略逐步浮出水面，一场新的危机即将展开。
