为纪念自1996年开始连载的《游戏王》系列漫画迎来二十周年，动画电影《游戏王：次元的黑暗面》应运而生。历经无数考验后，武藤游戏与寄宿在体内的另一人格“暗游戏”展开最终决战，并以游戏的胜利告终。两人在正式道别后，分别踏上了属于自己的旅程。
一段时间过去，武藤游戏和伙伴们逐渐回归平静的日常生活。然而，一名自称蓝神的神秘少年突然出现在他们面前。与此同时，始终将暗游戏视为宿敌的海马濑人，在暗游戏消失之处发现了“千年积木”，并着手将其重新拼合，企图让暗游戏再次复活。
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